Церковь на Малой Охте была построена в 1778-1781 годах. В 1938-м году советские власти закрыли церковь, арестовав её последнего настоятеля протоиерея Иоанна Лескова. Храм обезглавили, устроили в нём кинотеатр, а в 1960-е годы полностью разрушили. В годы блокады местность вокруг использовалась для массовых захоронений.

В 1996 году в память о героях и жертвах блокады на месте разрушенной церкви началось строительство нового храма. 28 августа 2001 года храм был освящён в честь праздника Успения Богородицы митрополитом Санкт-Петербургским и Ладожским Владимиром. 28 августа 2007 года на территории церкви был открыт памятник детям, погибшим во время теракта в Беслане.